Decoding Neural Representations of Expected and Actual Aversive Stimuli in Associative Learning Using fMRI-Based Multi-Voxel Pattern Analysis

Abstract

Schnell wechselnde Lernparadigmen (Rapid Reversal Learning) stellen eine Herausforderung für das Ver-ständnis dar, wie das Gehirn interne Repräsentationen erwarteter aversiver Reize bildet und aufrechterhält. Ein zuvor von Horing und Büchel (2022) [23] vorgestellter Datensatz, der zur Untersuchung von Vorhersagefehler-Signalen (Prediction Errors, PEs) in der Insula verwendet wurde, wurde erneut analysiert. In dieser Arbeit wurde untersucht, ob neuronale Muster, die mit konditionierten Erwartungen aversiver Stimuli–konkret schmerzhafte Hitze und laute Geräusche–assoziiert sind, mittels funktioneller Magnetresonanztomographie (fMRT) und Multi-Voxel Pattern Analysis (MVPA) robust dekodiert werden können. Siebenundvierzig Teil-nehmende absolvierten ein Transreinforcer-Konditionierungsprotokoll mit häufigen, unangekündigten Wechseln der Hinweisreiz-Outcome-Kontingenzen, wodurch eine längerfristige Stabilisierung der Erwartungen verhindert wurde. Im Mittelpunkt der Untersuchung stand der insuläre Kortex, eine Region, die sowohl an der Antizipation als auch an der Verarbeitung aversiver Stimuli beteiligt ist. Nach einer gründlichen Kontrolle zeitlicher und sitzungsbezogener Störfaktoren mittels systematischer Anwendung des Same Analysis Approach (SAA) [19] und einer auf ganzzahliger linearer Programmierung basierenden Kreuzvalidierungs-Optimierung–was eine Reduktion der Analyse von 128 auf 32 Durchgänge pro Teilnehmenden erforderlich machte–zeigte sich eine konsistent überzufällige Dekodierbarkeit nur für die tatsächliche Stimulusmodalität (also ob Teil-nehmende schmerzhafte Hitze oder laute Geräusche erhielten). Im Gegensatz dazu ließ sich die erwartete Stimulusmodalität (das heißt, was die Teilnehmenden zu erhalten glaubten) unter den Bedingungen schneller Kontingenswechsel nicht zuverlässig aus der insulären Aktivität dekodieren. Dies könnte entweder auf die schnellen Wechsel oder auf bislang nicht identifizierte Störfaktoren zurückzuführen sein, die feine, erwartungs-bezogene Muster maskieren. Whole-Brain-Searchlight-Analysen bestätigten diese Befunde durch den Nachweis verteilter Cluster überzufälliger Dekodierung für die tatsächlichen Stimulusmodalitäten, während keine konsistenten Signaturen der erwarteten Modalität erkennbar waren. Die Prävalenzanalyse [1] zeigte, dass die überzufällige Dekodierung der tatsächlichen Modalität bei der Mehrheit der Teilnehmenden vorlag, während es keine deutlichen Hinweise darauf gab, dass sich die Dekodierung der erwarteten Modalität über die gesamte Stichprobe generalisieren ließ. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass stabile Konditionierungsphasen und Analyseansätze, die es erlauben, mehr Durchgänge zu nutzen und gleichzeitig Störfaktoren zu kontrollieren, für die Untersuchung neuronaler Repräsentationen aversiver Erwartungen vorteilhaft sein könnten. Zukünftige Untersuchungen sollten weiterhin potenzielle Störfaktoren erforschen, die subtile, erwartungsbezogene Muster maskieren könnten.

Rapid reversal learning paradigms pose a challenge for understanding how the brain forms and maintains internal representations of expected aversive outcomes. A dataset previously introduced by Horing and Büchel (2022) [23] to study insular prediction error (PE) signals was leveraged to determine whether neural patterns associated with conditioned expectations of aversive stimuli—specifically painful heat and loud sound—could be robustly decoded using functional magnetic resonance imaging (fMRI) and Multi-Voxel Pattern Analysis (MVPA). Forty-seven participants completed a transreinforcer conditioning protocol with frequent, unannounced reversals of cue–outcome contingencies, preventing prolonged stabilization of expectations. The insular cortex, a region implicated in both the anticipation and the experience of aversive stimuli, was the primary focus. After thorough control for temporal and session-related confounds via systematic application of the Same Analysis Approach (SAA) [19] and Integer Linear Programming (ILP)-based cross-validation (CV) optimization, which necessitated reducing the analysis from 128 to 32 trials per subject, consistent above-chance decoding emerged only for actual stimulus modality (i.e., whether participants received painful heat or loud sound). By contrast, expected stimulus modality (i.e., what participants believed they would receive) could not be reliably decoded from insular activity under the rapid reversal conditions, though this could reflect either the rapid reversals or unidentified confounds masking subtle expectation-related patterns. Whole-brain searchlight analyses corroborated these findings, revealing distributed clusters of above-chance decoding for actual stimuli but failing to identify consistent signatures of expected modality. Prevalence inference [1] indicated that the above-chance decoding of actual modality was present in the majority of participants, whereas there was no evidence that expected modality decoding generalized broadly across the sample. These findings suggest that stable conditioning phases and analysis approaches that can utilize more trials while controlling for confounds may be beneficial for studying neural representations of aversive expectations. Future work should continue to investigate potential confounding factors that might mask subtle expectation-related patterns.